En los colegios o los jardines botánicos nos enseñan que las plantas se dispersan por diferentes mecanismos según la morfología de los frutos y semillas. Por ejemplo, que algunas plantas tienen semillas ligeras con pelos para dispersarse por viento, mientras otras tienen semillas que flotan durante muchos días para dispersarse sobre el agua.

Cuando una semilla es ingerida por un animal y la transporta por dentro, este proceso se llama “endozoocoria”, y nos enseñan que solo las plantas con un fruto carnoso pueden dispersarse así. En realidad, la naturaleza es más compleja y muchas otras plantas pueden dispersarse de una manera similar. Esto es especialmente cierto para las plantas con semillas relativamente pequeñas y duras que tienen más probabilidades de pasar intactas a través del sistema digestivo de un ave u otro animal. Por ejemplo, los patos se alimentan de una variedad de semillas, pero solo digieren algunas de ellas y una fracción importante sale intactas en las heces. Otras aves piscívoras o carnívoras pueden tragar semillas que están adheridas a sus presas, o incluso dentro de su estómago.

Hicimos nuestro estudio en los arrozales del entorno de Doñana, ocupando una buena parte de las antiguas marismas del Guadalquivir. Representan la mayor superficie (370 km²) de arrozales en España, y siendo una zona de enorme importancia para las aves acuáticas durante su migración otoñal y la invernada, principalmente durante y después de la cosecha de arroz entre septiembre y diciembre. Teníamos dos objetivos de investigación principales. En primer lugar, averiguar qué tipo de plantas se dispersan por las aves que se alimentan en los arrozales recién cosechados. En segundo lugar, investigar las diferencias entre aves de diferente tamaño y forma en las especies de plantas que dispersan. Comparamos dos de las especies de aves más abundantes, siendo la gaviota sombría (que nos visita desde sus áreas de reproducción en el norte de Europa) y la cigüeña blanca (que se reproduce tanto en Andalucía como en otras comunidades autónomas y en otros países europeos). Recolectamos sus excrementos y regurgitaciones en los muros donde descansan los bandos después de alimentarse en las tablas de arroz. Luego extraemos las semillas en el laboratorio, y las germinamos para confirmar su viabilidad.

Estas dos especies de aves dispersaron semillas de 21 plantas diferentes, ocho de las cuales son malas hierbas, cuatro son especies exóticas no autóctonas de España, y solo dos tienen un fruto carnoso. La mitad de todas las semillas eran del junco de sapo Juncus bufonius, que según la literatura es incapaz de dispersarse más de 100 m, mientras que estas aves pueden moverlas a distancias muy superiores. De hecho, debido a sus movimientos frecuentes entre los arrozales y otros humedales, un ave puede llevar las semillas por distancias que superan los 100 km (por ejemplo, hasta la Laguna de Fuente de Piedra). Sorprendentemente, no encontramos diferencias en la abundancia relativa de diferentes plantas entre las semillas dispersadas por cigüeñas o gaviotas, lo que refleja una estrategia de alimentación similar entre especies. Ambas aves se alimentan principalmente de los cangrejos rojos Procambarus clarkii que quedan expuestos cuando se cosecha el arroz, y que tienen semillas pequeñas pegadas en su caparazón. Cada día, las gaviotas y cigüeñas dispersan aproximadamente unas cien mil semillas dentro y más allá de los arrozales. Su tremenda movilidad las convierte en vectores ideales para esparcir malas hierbas entre diferentes tablas de arroz y hasta nuevos hábitats. La lección general es que los mecanismos de dispersión de las plantas no se pueden predecir de manera confiable inspeccionando la morfología de sus semillas, y que debemos prestar más atención a las aves y su capacidad para transportar una amplia variedad de plantas. Se necesita mucha más investigación sobre qué plantas se llevan dentro de las aves. Anteriormente, muchos autores han dado por hecho que las aves acuáticas solo llevan semillas por fuera en sus patas o plumas, siendo estos eventos raros y difíciles de estudiar. Sólo si se tienen en cuenta las aves acuáticas migratorias podremos predecir cómo las malas hierbas o especies exóticas ampliarán su distribución, y hacia dónde. Igualmente, estas aves proporcionan a las plantas nativas la oportunidad para colonizar nuevos hábitats y cambiar su rango de distribución, algo fundamental para adaptarse al cambio climático.

Este estudio se lleva a cabo en el marco de un proyecto financiado por el Ministerio de Economía, Industria y Competitividad (CGL2016-76067-P: AEI/FEDER, EU) y una beca “La Caixa-Severo Ochoa 2016” para realizar la tesis doctoral (otorgada a Victor Martín-Vélez)

Algunos peces, como los saltarines del fango o las anguilas, pueden moverse como adultos sobre la tierra mojada, pero son excepciones. La inmensa mayoría de especies de peces de agua dulce no tienen esta capacidad. No obstante, muchas veces se registran en humedales aislados o temporales, donde cuesta entender cómo llegaron. Por ejemplo, en diferentes partes del mundo hay especies endémicas de peces que solo se encuentran en un determinado cráter de un volcán muerto. Incluso en el caso de especies vulgares, se encuentran muchas veces en localidades difíciles de explicar, como no sea que alguna persona los haya trasladado allí por razones desconocidas.

Para explicar estos eventos de dispersión de peces, en el pasado se ha propuesto hasta su llegada durante tornados capaces de levantarlos en un sitio de dejarlos caer en otros. Más frecuentemente, se ha especulado sobre la posibilidad de que sus huevos se muevan pegados a las patas de las aves acuáticas, pero existe muy poca evidencia de que esto pueda ocurrir. No obstante, las encuestas han demostrado que buena parte de los gestores responsables de poblaciones de peces dan por hecho de que tengan alguna manera desconocida de dispersarse a través de las aves.

Desde hace 20 años, nuestro equipo del Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC) ha realizado una serie de estudios investigando la capacidad que tienen las anátidas, limícolas, gaviotas y cigüeñas de dispersar a las plantas e invertebrados acuáticos. La manera de transporte principal no es lo que llevan pegado en sus patas o plumas, sino lo que llevan adentro en su sistema digestivo. Es decir, las aves ingieren los propagulos de otros organismos como parte de su comida, y luego los evacuan en otro sitio entre sus heces o sus egagrópilas.

Repetidas veces se han ampliado la diversidad de organismos encontrados vivos en sus heces. Hace más de 50 años que se demostraba que las semillas de plantas y los huevos resistentes de los crustáceos (p.ej. las pulgas de agua) se transportan en el interior de los patos y limícolas, incluso durante sus migraciones. Nuestros estudios han demostrado que muchos otros organismos también se desplazan por esta vía, incluyendo larvas blandas de insectos como los quironómidos (mosquitos que no pican), las lentejas de agua, y los helechos. Entonces, era lógico pensar que existiera la posibilidad de que algunos huevos de peces pudiesen evitar la digestión y salir viables en las cacas.

Primero nos fijamos en peces de agua dulce que tienen huevos especialmente resistentes: los peces killis cuyos huevos pueden sobrevivir en el barro cuando las lagunas temporales se secan. Colaborando con un equipo de Rio Grande do Sul, Brazil, realizamos un experimento comprobando que una pequeña fracción de los huevos de dos especies (Austrolebias minuano y Cynopoecilus fulgens de la familia Rivulidae) pueden sobrevivir el paso por el sistema digestivo del Coscoroba, un cisne suramericano. Además, huevos de estos peces se han visto de las heces de esta anátida en el campo en Brasil.

Sin embargo, la gran mayoría de los peces de agua dulce producen huevos blandos con una envoltura externa (corion) blanda. Se incluyen los ciprínidos, el grupo de peces que suele dominar en las aguas interiores de la península ibérica. En el estudio más reciente realizado por nuestro equipo [AG1], hemos puesto de manifiesto que los huevos de la carpa común (Cyprinus carpio) y la prusiana (Carassius gibelio) también pueden sobrevivir al sistema digestivo de las anátidas. En colaboración con un equipo multidisciplinar de Hungría y Romania, se realizó un experimento usando el ánade azulon (nuestro pato más abundante). Se alimentaron cada uno de ocho patos con unos 500 huevos de cada carpa. En las heces de seis de los patos empleados se encontraron huevos vivos. En total, 18 de los huevos ingeridos se recuperaron intactos en las heces frescas, algunos tardando hasta 4 horas después de su consumo por parte de los patos. De los 18 huevos recuperados, 12 contenían embriones viables. La mayoría se murieron por infecciones de hongos antes de eclosionar, y finalmente, una carpa común y dos carpas prusianas eclosionaron con éxito.

Como sería de esperar, la gran mayoría de los huevos se digirieron, al menos parcialmente. Pero ¿cómo se explica que sobrevivieron algunos? La digestión no es totalmente eficaz, y como el sistema digestivo tiene un volumen limitado, los animales obtienen más nutrimiento cuando comen a menudo, aunque tengan que evacuarlo rápidamente y por tanto digerirlo parcialmente. Es un caso de la ley de los rendimientos decrecientes: cuanto más tiempo se retiene la comida en los intestinos, tanto menos nutrimiento se consigue por minuto. Además, los patos son omnívoros, y cuando se procesan diferentes clases de comida al mismo tiempo, es más fácil que algo se escapa sin digerir. 

Así que los patos pueden alimentarse de huevos vivos de carpa en un determinado lago, y luego expulsarlos a través de sus heces, aún vivos, en otro cuerpo de agua distinto. Estos hallazgos tienen mucha relevancia para la expansión de especies invasoras de peces, incluyendo estos ciprínidos. La carpa común está incluida en la lista 100 de las especies exóticas invasoras más dañinas del mundo de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN). La carpa prusiana es un invasor más reciente en plena expansión en la península ibérica, y en su caso la dispersión de un solo huevo podría establecer una nueva población, dado su potencial para reproducirse asexualmente (o sea de manera clonal). No obstante, la llegada de huevos a un cuerpo de agua nuevo no garantiza el establecimiento de una población, ya que la tasa de mortalidad de los alevines es alta, con la diversidad de predadores que viven en los humedales. Se requieren más estudios para entender el papel de las aves en la expansión de los peces invasores.

En general, la gente está interesada en los ánades azulones, así como otros patos, sobre todo para alimentarlos en las charcas y estanques locales, observarlos en las reservas naturales o cazarlos. Sin embargo, ni botánicos ni ornitólogos han prestado demasiada atención a su importancia para la dispersión de semillas, centrándose, en cambio, en la relevancia de aves frugívoras se alimentan de frutos como los zorzales y otros pájaros cantores gracias a la endozoocoria.

La zoocoria es el proceso mediante el cual los animales son agentes dispersores de las plantas. El prefijo endo añade el factor de que el movimiento se produce cuando el animal ingiere las semillas o esporas, mientras que epi indicaría que dichos elementos se adhieren a la superficie del dispersor, como plumas, patas o picos. Un artículo nuevo muestra cuán importantes llegan a ser los ánades reales para una gran cantidad de plantas.

La recolección de excrementos de ánades azulones que migran en los humedales húngaros nos permitió recuperar semillas de 22 especies distintas. Dichas semillas habían sobrevivido al paso intestinal y, por ello, certificamos que pueden ser propagadas por endozoocoria como consecuencia de una digestión incompleta. Semillas de ocho especies diferentes han sido germinadas exitosamente en laboratorio, incluyendo a la espiga de agua (Potamogeton pectinatus) o la castañuela (Bolboschoenus maritimus).

Aunque ya estaba aceptado el hecho de que dichos vegetales podían ser movidos por aves acuáticas, este estudio ha introducido la novedad de contemplar plantas terrestres, muchas de las cuales se consideraba que no formaban parte de la dieta de los ánades reales. Otra publicación del Journal of Ecology (Soons et al. 2016), identificaba 450 plantas cuyas semillas habían sido encontradas en las dietas de los patos. Nuestro estudio “Endozoocoria de helechos acuáticos y angioespermas por ánades reales en Europa central” señala que dicha lista está todavía incompleta.

En cuanto a los árboles, se encontraron semillas de varios, incluyendo al almez americano (Celtis occidentalis), impropio de Europa. Esto subraya la importancia de las aves para muchas plantas cuyas semillas son parte de su alimentación y se sitúan en las márgenes de los lagos o ríos, frecuentemente como consecuencia del viento y la lluvia. Debido a su morfología, muchos de esos vegetales, tradicionalmente, se ha pensado que eran movidos por anemocoria (el agente es el viento), hidrocoria (agua) o, simplemente, cayéndose las semillas de la planta.

Sin embargo, nuestro estudio señala que los patos son clave para la dispersión de estos vegetales en grandes distancias, factor que no es posible en los mecanismos citados anteriormente, pero sí gracias a las aves migratorias. Curiosamente, la planta más abundante en nuestro trabajo ha sido el higo (Ficus carica), cuyas semillas no son viables en Hungría.

Un aspecto único de nuestro estudio es el éxito en la identificación de las semillas recolectadas de muchas especies. Esto nos ha permitido comparar la comunidad de vegetales dispersados por patos en cuatro diferentes localizaciones de dos regiones de Hungría y mostrar que hay importantes diferencias, sobre todo, a nivel regional. Por tanto, la red de interacciones ecológicas entre las aves acuáticas granívoras y las plantas varía entre localidades como se ha visto anteriormente con la aves frugívoras.

Otro aspecto importante de nuestro estudio es que hemos confirmado por primera vez que las aves pueden propagar helechos por endozoocoria. Esto ha sido posible al lograr germinar exitosamente el cinco por ciento de las 400 esporas de Salvinia natans, obtenidas de 32 aves. Durante muchos años se ha considerado que las aves acuáticas podían contribuir a la dispersión de helechos, pero mediante la epizoocoria. Así lo apuntaba Henry Ridley en su libro seminal de dispersión de plantas en 1930, sugiriendo la dispersión del helecho invasor Azolla filiculoides por la adhesión de las esporas al cuerpo del animal.

En “El Origen de las Especies”, Darwin señaló la epizoocoria de las lentejas de agua Lemna por parte de patos, lo que hizo que se hiciera hincapié en esta forma de zoocoria a partir de entonces. Estudios recientes (Reynolds & Cumming, 2016), han confirmado que la endozoocoria es más frecuente que la epizoocoria, al contrario de las teorías de Darwin, quien no percibió la habilidad de las semillas para sobrevivir intactas al tramo intestinal de las aves acuáticas. En la publicación nueva también descubrimos semillas de Lemna minor en excrementos de ánades reales. Helechos acuáticos, como la azolla, indudablemente son dispersados por aves acuáticas.

Nuestro estudio sugiere que las aves migratorias pueden ser vectores importantes para dichos vegetales. Esto añadido a la demostración de que los ánades azulones dispersan musgos (Wilkinson et al. 2017), nos permite concluir que aún tenemos mucho que aprender sobre las interacciones entre las plantas y las aves acuáticas y su papel en el desplazamiento de los vegetales.

(Andy J. Green (Estación Biológica de Doñana), Adam Lovas-Kiss (Universidad de Debrecen, Hungría) y sus compañeros, recientemente han publicado en Journal of Ecology un artículo titulado “Endozoochory of aquatic ferns and angiosperms by mallards in Central Europe”)

Doñana es famoso en todo Europa por sus aves acuáticas, y cuando yo lo conocí por primera vez en el año 1992 en una visita desde Inglaterra, el país donde nací, me enamoré enseguida. Por ello volví el año siguiente para estudiar un ave amenazada poco conocida entonces, la cerceta pardilla. En los más de 20 años desde entonces, muchas cosas han cambiado en Doñana, y no todas son malas noticias. Algunas aves que eran rarísimas y que no se consideraban como una parte de nuestra avifauna, ahora son comunes y estamos acostumbrados a verlas. El mejor ejemplo es el morito, un ave acuática colonial de tamaño medio, cuya recuperación espectacular ha sido quizá el éxito más grande de la conservación en Doñana en los últimos años. Hasta el año 1996 no nidificaba en Doñana desde hacía un siglo, pero lo ha conseguido con tanto éxito que la población ya ha crecido hasta más de 8,000 parejas de nidificantes. La mayoría nidifican delante del centro de visitantes de José Antonio Valverde, creando una colonia enorme entre los meses de mayo y julio.

Cada año, la Estación Biológica de Doñana ha anillado algunos pollos con anillas de PVC con un código individual que luego se puede leer con un catalejo. La facilidad de leer estas anillas es una de las razones por lo que empecé a investigar esta especie, junto con Jordi Figuerola quien era mi primer becario predoctoral en esa época. El morito nos enseña como el anillamiento sirve para muchas cosas, como contestar preguntas básicas sobre su ciclo de vida. Nos ha servido para saber que los moritos nacidos en Doñana crían con un solo año de edad, pero pueden vivir para más de 14 años. También nos permite seguir los moritos cuando salen de Doñana, y esto nos da muchas sorpresas. Muchos moritos nacidos en Doñana acaban criando en países como Francia, Marruecos o Argelia, y el crecimiento explosivo de nuestra población ha fomentado la expansión de la especie en muchas partes de la región Mediterránea con la formación de colonias nuevas. Fuera de la época de cría, se van más lejos con decenas de ejemplares llegando cada año al reino unido, dando alegría a los muchos aficionados de las aves en aquel país (“mi tierra”).

Esto pone de manifiesto como la conservación de Doñana tiene beneficios para la sociedad en todo Europa, no solo en España. Pero lo más llamativo de todo es probablemente que en cinco ocasiones se han visto moritos anillados procedentes de Doñana en tres islas del Caribe, a 6.000 km de aquí. Nadie sabia que estos pájaros son tan viajeros. Todavía falta anillar los moritos nacidos en el Caribe, para poder saber si hacen el viaje al revés. ¿Acaso los primeros moritos de Doñana vinieron del Caribe?